Начиналось строительство этого храма при Феодоре Санаксарском с 1759 года. Первоначальное название этого храма - храм Владимирской иконы Божьей Матери.
Заканчивалось строительство храма уже после удаления в Соловецкий монастырь преподобного Феодора иеромонахом Иоилем (в миру Илия Фомич Тишков). При нем освящены были в 1776 году: соборная церковь теплая в нижнем этаже, во имя Усекновения главы Иоанна Предтечи, по надлежащем украшении оной приличным иконостасом, святыми иконами и прочим благолепием.
В 1778 году указом Владимирской консистории определен настоятелем иеромонах Венедикт (в миру Василий Давыдович Селиванов), при котором в 1779 году был переименован в соборной церкви в верхнем этаже храм Владимирской иконы Божией Матери - в храм Рождества Пресвятой Богородицы.
Соборная главная церковь Рождества Пресвятой Богородицы, весьма хорошо украшенная и снабженная утварью, была освящена лично Преосвященным Владимирским Иеронимом 16 августа 1780 года.